司馬師回到京都後，深知自己時日無多，他將後之事託付給了司馬昭，任命司馬昭為衛將軍，總管諸軍。不久，司馬師在許昌逝世，魏帝曹髦命令司馬昭鎮守許昌，讓尚書傅嘏率領六軍返回京師。但司馬昭可不甘心只做一個鎮守一方的將領，他採用鍾會及傅嘏的策略，自己率軍返回以南駐紮。二月，詔令任命司馬昭為大將軍、錄尚書事，他正式接過了兄長的班，為了曹魏政權的實際掌權者。

甘二年，又一場叛發了。鎮東將軍諸葛誕拒不接司馬昭以皇帝名義召他回京都任司空的命令，並殺死揚州刺史樂綝，盤踞淮南起兵，派小兒子諸葛靚到吳國做人質，向吳王稱臣請求救援。面對這場叛，司馬昭為激勵士氣，事奉天子及皇太后一同東征。他在青、徐、荊、豫徵兵，又徵集了一部分關中的流部隊，都會合於淮北。軍隊駐紮在項，令廷尉何楨持符節，出使淮南，對將士們宣示，申明叛逆與忠順，誅罰與賞賜等政策，從心理上瓦解叛軍的鬥志。

六月，魏帝曹髦車駕到達項縣，司馬昭率兵二十六萬人駐紮於丘頭，命徵南將軍王基和安東將軍陳騫等率眾包圍壽春城。東吳大將孫綝派遣全懌、全端、唐諮、文欽、王祚等將軍率領三萬餘人前往壽春城接應諸葛誕，吳軍趁包圍圈還未形，憑藉險要地勢，從壽春城東北衝城中。同時，孫綝命大都督朱異率三萬軍士屯安城。隨後，司馬昭發揮他卓越的軍事指揮才能，以優勢兵力將壽春城四面合圍，構築工事困城。城的文欽多次嘗試突圍，均被擊退。

在這場戰爭中，司馬昭還充分運用了智謀。他先是放風用反間之計，散佈吳軍救援將至、魏軍士氣低落、糧草匱乏等訊息迷城軍士，讓諸葛誕等人放鬆警惕，更加寬心任意吃喝，不久城中就缺糧了。諸葛誕的心腹將軍蔣班、焦彝與文欽產生矛盾，二人害怕被殺，隨即越過城牆投降魏軍。吳將全懌之母在吳國獲罪，全端哥哥的兒子全輝、全儀護衛其母投奔魏軍。司馬昭又用鍾會的計謀，代全輝、全儀寫信勸壽春城的全靜投降，十二月，全靜兄弟五人率領部下逃出城向司馬昭投降，壽春城中人心恐慌，不知所為。

甘三年春季，諸葛誕、文欽等出來攻擊圍城軍，被魏軍擊退。諸葛誕與文欽部不和、相互猜疑，文欽被諸葛誕所殺。文欽之子文鴦、文虎跳下城牆投降魏軍，司馬昭任其為將軍，封為侯，並使其繞城喊話勸降，此時壽春守軍鬥志盡失，司馬昭隨即下令攻城。二月二十日，城守軍放棄抵抗，壽春城破，諸葛誕率親信從小城門突圍，兵敗被殺，其三族盡數被誅。唐諮、王祚等將軍和一萬多吳軍投降，魏軍繳獲的武和資堆積如山。這場戰役，司馬昭大軍殲敵十萬，大獲全勝。為彰顯大度，他下令吳軍投降者一律不殺，並將他們安置在附近的河東、河、河南三郡居住。壽春之戰的勝利，讓司馬昭的威達到了頂點，整個曹魏政權，再也沒有人能挑戰他的權威。

甘三年夏，朝廷封司馬昭為晉公，封地包括幷州的太原、上黨、西河、樂平、新興、雁門和司州的河東、平，共八郡，地方七百里，加九錫，晉位相國，晉國府中置司。司馬昭九次辭讓不，後改增加司馬昭封邑一萬戶，食三縣租稅，其子之中沒有爵位的都封為列侯。這一系列的封賞，表明司馬昭的權力已經達到了人臣的巔峰，距離皇位只有一步之遙。

西元260年四月，朝廷詔令有關員一切遵照以前的命令，再次晉升大將軍司馬昭為相國，封為晉公，加賜九錫。然而，魏帝曹髦卻不甘心做一個傀儡皇帝，他見自己的權力威勢日漸削弱，到不勝忿恨。於是，曹髦召見侍中王沈、尚書王經、散騎常侍王業，發出了那句流傳千古的憤慨之言：“司馬昭之心，路人所知也。吾不能坐廢辱，今日當與卿等自出討之。”可惜，王沈、王業急速將此事告知司馬昭。曹髦眼見事敗，隨即率侍從向司馬府進發，想要做最後的抗爭。但他的力量太過弱小，途中被太子舍人濟擊殺。

司馬昭弒君這件事，為了他人生中的一個巨大汙點。雖然他隨後殺濟，滅其三族，試圖掩蓋自己的罪行，但歷史的真相是無法被完全抹去的。不過從另一個角度看，這也反映出司馬昭在權力鬥爭中的殘酷和果斷，他為了維護司馬氏家族的統治，不惜一切代價。之後，司馬昭和太后與公卿們商議，立燕王曹宇之子常道鄉公曹璜為帝（後改名曹奐），改年號為景元。曹奐完全為了司馬昭的傀儡，司馬昭徹底掌控了曹魏政權的一切。

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